Айра Левин родился в семье преуспевающего торговца игрушками. Когда мальчику исполнилось тринадцать лет, Левины перебрались на Манхэттен — в престижный центр Нью-Йорка. Айра увлекался детективами, магией, мистикой, что сказалось на его творчестве. После окончания школы он учился в Университете Дрейка в Айове, затем в Нью-Йоркском университете, который окончил в 1950 году, получив дипломы бакалавра философии и английской филологии. Литературный дебют Айры Левина состоялся в 1949 году, когда телевизионный канал CBS выпустил телепьесу «Старуха» по его сценарию. Это была история о том, как внучатый племянник и сиделка стотрехлетней старухи задумали ее убить, но старой даме удалось перехитрить злоумышленников.
Свой первый роман — триллер «Поцелуй перед смертью» молодой автор опубликовал в 1952 году. Роман состоит из трех частей, в каждой из которых речь ведется от лица другого персонажа. Вскоре Левин был призван в армию, где, впрочем, работал по призванию — сценаристом на студии учебных военных фильмов. Вернувшись домой, он сделал успешную сценическую адаптацию романа Мака Хаймона No Time for Sergeants. Эта пьеса выдержала сотни представлений, позднее была экранизирована. А в 1956 году был экранизирован и роман Левина «Поцелуй перед смертью» (в 1991 году на экраны вышел римейк этого фильма).
Беременность жены Габриэлы Аронсон подтолкнула Айру Левина к написанию своего самого известного романа «Ребенок Розмари» (1967), о женщине, которая против своей воли выносила и родила ребенка Сатаны. Этот бестселлер принес писателю широкую известность, которая упрочилась после того, в 1968 году режиссер Роман Полянский снял киноверсию романа с Миа Ферроу в главной роли. К числу бестселлеров Левина относятся романы «Степфордские жены» (1972) о женщинах из американской глубинки, подмененных неотличимыми от них роботами; «Парни из Бразилии» (1976) об укрывшихся в Южной Америке немецких фашистах, мечтающих клонировать Гитлера; «Щепка» (1991), о молодой жительнице нью-йоркского небоскреба, где происходят таинственные убийства.